The Rusty Plumage Coloration of Juvenile Gyrfalcons is Produced by Pheomelanin and its Expression is Affected by an Intracellular Antioxidant
Juveniles of many diurnal raptors exhibit a characteristic rusty plumage coloration whose biochemical basis has never been determined. Using the Gyrfalcon (Falco rusticolus) as a model species, we analyzed feathers by Raman spectroscopy and showed that the rusty color is due to the presence of the pigment pheomelanin, which was also observed in the feathers of a juvenile Peregrine Falcon (Falco peregrinus). We experimentally modified the expression of the rusty plumage coloration by treating four developing Gyrfalcons with buthionine sulfoximine (BSO), a specific and nontoxic inhibitor of glutathione (GSH) synthesis. Because cysteine, one of the three constitutive amino acids of GSH, is required for pheomelanin synthesis and GSH is the most important intracellular antioxidant, these findings indicate that the expression of rusty plumage coloration can be affected by environmental oxidative stress. Our results suggest that the rusty plumage coloration of at least some diurnal raptors is pheomelanin-based, and the dependence on GSH levels opens the possibility that the evolution of this trait in some species and the age-related variation in its expression across species may be explained by interspecific and intraspecific variation in exposure to environmental factors that generate oxidative stress and by age-related variations in endogenous levels of oxidative stress. Los juveniles de numerosas especies de rapaces exhiben una coloración ferruginosa típica del plumaje, cuya base bioquímica nunca ha sido determinada. Usando a Falco rusticolus como una especie modelo, analizamos sus plumas mediante espectroscopia Raman y demostramos que el color ferruginoso se debe a la presencia del pigmento feomelanina, el cual también fue observado en las plumas de un individuo juvenil de Falco peregrinus. Modificamos experimentalmente la expresión de la coloración ferruginosa del plumaje tratando a cuatro individuos juveniles de F. rusticolus con butionina sulfoximina (BS), un inhibidor específico y no tóxico de la síntesis del glutatión (GSH). Debido a que se requiere cisteína (uno de los tres aminoácidos constituyentes del GSH) para la síntesis de feomelanina y el GSH es el antioxidante intracelular más importante, estos hallazgos indican que la expresión de la coloración ferruginosa del plumaje puede ser afectada por el estrés oxidativo ambiental. Nuestros resultados sugieren que la coloración ferruginosa del plumaje de al menos algunas especies de rapaces diurnas se debe a la feomelanina. Por otro lado, la dependencia en los niveles de GSH abre la posibilidad de que la evolución de este rasgo y la variación de su expresión relacionada con la edad en diferentes especies puede explicarse por la variación inter e intra-específica en la exposición a factores ambientales que generan un estrés oxidativo y por variaciones en los niveles endógenos de estrés oxidativo relacionados con la edad.Abstract
Resumen
Photos of backs and breast of the four Gyrfalcons used in the experiment. Left panel: BSO-treated birds. Right panel: control birds. A-B: bird 24p, C-D: bird 26p, E-F: bird 17p, G-H: bird 20p.
Examples of Raman spectra of (A) pheomelanin and (B) eumelanin from a juvenile Gyrfalcon (bird 17p, solid curves) and a juvenile Peregrine Falcon (dashed curves).
Contributor Notes
Associate Editor: Vincenzo Penteriani